همس القلب تدور قصة الفيلم حول فتاة تدعى شيزوكو تسوكيشيما، وهي طالبة في المرحلة المتوسطة تعيش في طوكيو. تكتشف شيزوكو أن جميع الكتب التي تستعيرها من المكتبة قد تم استعارتها مسبقاً من قبل شخص ما يدعى سيامي. تقرر شيزوكو البحث عن سيامي ومعرفة من هو ولماذا يقرأ نفس الكتب التي تقرأها هي. خلال رحلتها في البحث عن سيامي، تقابل شيزوكو شابًا يدعى شو سياميزاوا ويعمل في ورشة صيانة آلات موسيقية. يتبادلان الأحاديث ويجدان أنفسهما متشابهين بشكل مدهش. يدفعها هذا الاكتشاف إلى التفكير في أحلامها ومستقبلها وما ترغب في تحقيقه في الحياة.